Sau các buổi hẹn ngắn hạn tại Đại học Princeton và Stanford, McCarthy trở thành trợ lý giáo sư tại Dartmouth năm 1955.

Một năm sau, McCarthy chuyển đến MIT với tư cách là một nghiên cứu viên vào mùa thu năm 1956.

Năm 1962, McCarthy trở thành giáo sư chính thức tại Stanford, nơi ông ở lại cho đến khi nghỉ hưu năm 2000. Vào cuối những ngày đầu ở MIT, anh đã được các sinh viên của mình gọi một cách trìu mến là "Chú John".[11]

McCarthy vô địch logic toán học cho trí tuệ nhân tạo.